In 1397 kocht gravin Margaretha van Kleef, echtgenote van Albrecht van Beieren, een stuk grond vlakbij de Ridderzaal. Op dat stuk grond, aan het Lange Voorhout, zou later de Kloosterkerk gebouwd worden. In die tijd waren zij de graaf en gravin van Holland en woonden ze aan het Binnenhof.
Gravin Margaretha plande een Dominicaans klooster met een kapel op het gekochte stuk grond. In de 15e eeuw konden de dominicanen hun nieuwe onderkomen betrekken. De dominicanen zagen het verspreiden van hun geloof als hun roeping en hadden de zorg over de geestelijke gezondheid van Die Haghe.
Door bevolkingsgroei werd de kapel in 1540 vergroot. Tijdens de opkomst van het protestantisme in 1566 werd de Kloosterkerk geplunderd, maar later koos Den Haag de zijde van Willem van Oranje tegen de Spaanse overheersing.
Tijdens oorlogen kreeg de kerk verschillende functies, zoals een paardenstal en kanonnengieterij. Na de Tweede Wereldoorlog werd de kerk grondig gerestaureerd en behield het zijn functie als protestantse kerk.
De Kloosterkerk heeft nu een actieve protestantse gemeenschap en is bekend om orgelconcerten en klassieke muziekuitvoeringen. Daarnaast heeft het een speciale band met het Huis van Oranje.
Driehonderd jaar geleden werd een voorvader in de Kloosterkerk gedoopt, terwijl het kruithuis naast de kerk al aanwezig was.